A vida cotidiana do estudante do ensino médio Ayato Kamina vira de cabeça para baixo quando Tóquio é subitamente invadida por caças futuristas. Em meio ao caos, ele encontra uma mulher chamada Haruka Shitow, que afirma pertencer a uma organização governamental chamada TERRA. Ela revela que ele vive em uma bolha do tempo chamada "Tóquio Júpiter", que foi criada pelos Mulianos - humanóides de outra dimensão - em uma tentativa de isolar e dominar Tóquio. Desde então, a TERRA tem tentado romper a barreira que cerca a cidade.

Incapaz de processar a revelação, Ayato entra em pânico e foge. Ele encontra sua colega de classe Reika Mishima, que o leva a um lugar chamado "O Santuário de Xephon", onde um grande ovo dorme. Ela começa a cantar e um poder desconhecido desperta dentro de Ayato, conectando-o a um ser chamado RahXephon que sai do ovo. Pouco depois, Haruka o encontra novamente e tenta fazê-lo se juntar à sua causa de luta contra os Mulians.

Apanhado entre a mira dos Mulians e da TERRA, Ayato começa a questionar o seu propósito, navegando em memórias alteradas e, finalmente, na sua própria identidade neste novo mundo caótico.